Mokykla Agluonėnuose savo amžių skaičiuoja nuo 1736 m., kai privalomąjį pradinį mokslą Prūsijoje juridiškai įtvirtino pagrindinis mokyklų įstatymas „Reguliuojamieji principai“. Tais metais Mažojoje Lietuvoje buvo įkurta ne viena mokykla.
Agluonėnų pirmoji mokykla buvo įkurdinta ilgame pastate iš molio. 1846 m. perstatyta iš rąstų. 1913 m. kilo gaisras ir mokykla sudegė. Po gaisro mokyklą įkurdino Kantvainuose. Klasės buvo labai ankštos, reikėjo naujos mokyklos. Naujos mokyklos Agluonėnai susilaukė negreit. Statybai sutrukdė prasidėjęs Pirmasis pasaulinis karas. 1920 m., iš apylinkės išsikrausčius pasienio muitinės tarnautojams, jų gyvenamasis namas Poškose buvo paskirtas mokyklai. Mokyklos reikalai išsisprendė 1923 m. Klaipėdos kraštą prijungus prie Lietuvos. 1925 m. spalio 15 d. iškilmingai įvyko naujos mokyklos atidarymas.
1980 m. vasarą buvo pastatyta dabartinė mokykla.
Klaipėdos rajono savivaldybės tarybos 2020 m. balandžio 30 d. sprendimu Nr. T11-137 reorganizavus Klaipėdos r. Agluonėnų lopšelį-darželį ,,Nykštukas“, įsteigtas Klaipėdos r. Agluonėnų pagrindinės mokyklos ikimokyklinio ir priešmokyklinio ugdymo skyrius.
Klaipėdos rajono savivaldybės tarybos 2022 m. rugpjūčio 25 d. sprendimu Nr. T11-264 Klaipėdos r. Agluonėnų pagrindinės mokyklos pavadinimas pakeistas į Klaipėdos r. Agluonėnų mokykla-darželis.